À la fin des années 1970, la reine Élisabeth (Olivia Colman) et sa famille cherchent à préserver l’ordre de succession en trouvant une épouse adéquate pour le prince Charles (Josh O’Connor) qui, à 30 ans, n’est toujours pas marié.
Comme le pays commence à ressentir les effets de la politique clivante menée par Margaret Thatcher (Gillian Anderson), la tension monte entre la première femme Premier ministre de Grande-Bretagne et la reine, et s’accentue avec la guerre des Malouines qui génère un conflit au sein du Commonwealth. L’histoire d’amour de Charles avec la jeune Lady Diana Spencer (Emma Corrin) offre alors un conte de fées bienvenu pour rassembler le peuple britannique. Mais derrière les portes closes, la famille royale est de plus en plus divisée.